到了工作。他很快就被提升为敌国公民登记部én的负责人。一九一九年，他成为司法部新成立的总情报部én头目。一九二一年，他成为调查局的副局长，一九二四年，司法部长任命他为代理局长。一九二四年五月十日，在前任总统哈定去世，上任调查局长威廉j伯恩斯被卷入茶壶顶丑闻后，柯立芝总统任命胡佛为调查局的第六任局长。胡佛随即掌控整个调查局，而此时的调查局拥有六百五十名雇员，其中包括四百四十一名特别调查员。作为一个领导，胡佛以他的反复无常而出名；他频频解雇那些他看起来“像个白痴卡车司机”或者是“榆木脑袋”的人。他还常常把惹恼自己的特工派去执行那些让他们永无出头之日的任务，抑或是调换他们到新的据点，而那些地方往往成为特工们职业生涯的终点。梅尔文珀维斯就是个很典型的例子；他凭借三十年代抓捕和粉碎帮派势力的行动成为局内能力最强的特工，为公众所熟知，但对此颇为妒忌的胡佛随即借调遣把他赶出了联邦调查局。
三十年代初，在中西部地区大量出现的银行抢劫案困扰着当地执法部én。这些抢案是由多个不同的犯罪团伙所为，凭借其火力优势和迅速的撤离而屡次逃避法律制裁。更令有关部én懊恼和尴尬的是，由于那时的银行经常因债务纠纷将农民搞得家破人亡，因此对银行的抢劫行为常被认为是正义的。这种观念甚至发展到人们把许多这样的亡命之徒当作是民间英雄，常常成为报纸头条新闻，其中最突出的是约翰迪林杰。政fu官员恳求华盛顿能够协助他们制止这种无法无天的行为。事实上，抢匪们经常驾驶偷来的汽车跨越州界，因此联邦调查局获得了追捕他们的授权。不过，事情并未按预想的方向发展，特别是与迪林杰团伙的jiā锋中，联邦调查局方面屡屡失误。
在一次对藏身于威斯康星州曼尼塔沃什水畔“小bo希米亚农舍”旅馆中的迪林杰团伙进行的清剿行动中，一名特工和一名无辜平民死亡（被特工误杀），另外还有两位卡车司机受伤。犯罪团伙成员则成功潜逃。胡佛意识到自己必须果断行动，于是出动全部力量去逮捕罪犯。胡佛特别将重点放在逮捕迪林杰上，因为他认为迪林杰无法无天的行为是直接针对他和他的部én的羞辱。在一九三四年的七月底，芝加哥分部的行动负责人梅尔文珀维斯得到了迪林杰行踪的线报，并最终成功在传奇剧院én口将迪林杰击毙。
由于几次广为人知的逮捕或色杀不法分子及银行抢匪的事迹，包括约翰迪林杰，埃尔文卡皮斯和“机枪手”凯利，调查局的权责开始扩大并于一九年更名为联邦调查局。一九三九年，联邦调查局在国内情报领域独占鳌头。胡佛进行了一些改革，例如扩充及合并鉴识部的指纹档案，建成了有史以来最大的指纹库。
胡佛还在扩大联邦调查局的人员招募工作方面提供了很大的帮助。他还于一九三二年协助创建了联邦调查局实验室，用来检验探员找到的现场证据。
胡佛很担忧颠覆者，在他的领导下，联邦调查局秘密调查了数万疑似颠覆者和ji进人士。胡佛经常会夸大这些所谓“颠覆者”的威胁，还曾多次不惜越权消除这些威胁。
联邦调查局的确在针对颠覆者和间谍方面取得了一些成功。但是，第二次世界大战时的奎瑞案却是一个失败的例子。一九四二年，德国潜艇－bat装载两个纳粹特工小组共八人分别在佛罗里达州和长岛秘密登陆，意图在美国国内进行破坏活动。直到其中的一人联系了联邦调查局并坦白了一切后，这些人才被逮捕。尽管如此，总统杜鲁én在回忆录中这样写道：“这个国家有理由对我们的安全机构感到骄傲并对它们充满信心。他们使得我们可以在二战中近乎避免暴和间谍的干扰。”
胡佛对于颠覆行为的担心还有另一个例子，这就是薇诺娜计划。联邦调查局继承了战前和英国的一个合作项目，对苏联间谍在英国和美国的活动进行监听。胡佛截取了这份美国最高秘密情报，将它放在自己办公室的保险箱里，却没有告诉在任的杜鲁én总统，总检察长道格拉斯麦克格雷斯，国务卿迪安艾奇逊或是马歇尔将军。直到一九五二年，他才告知中央情报局（ia有关薇诺娜计划的信息。
根据二零零七年解密的文件，胡佛列出了一份包含12000位被怀疑对国家不忠者的名单。为了阻止他们的不忠行为，胡佛冻结了他们的人身保护令。胡佛在朝鲜战争爆发时向杜鲁én提jiā了他的计划，但没有证据显示杜鲁én批准了该计划。
一九五六年，胡佛因美国最高法院限制司法部起诉政见不同者，尤其是者的判决感到愈发沮丧。也正是此时，他打着“反谍计划”的幌子，组建了一个“肮脏”的秘密项目。直到一九七一年被曝光，这个秘密项目始终在运作，胡佛和联邦调查局也因此遭到了尖刻的批评。反谍计划最早被用来瓦解美国，后来又被用来对付诸如黑豹党、马丁路德金组建的南方基督教领袖会议，三k党，新纳粹主义者组织美国纳粹党以及其他团体。它的破坏手段包括渗透，盗窃，非法窃听，伪造文件和散布针对目标组织主要成员的谣言。一些作家还指控联邦调查局在反谍计划中运用的手段还包括煽动暴力和谋杀。一九七五年，反谍计划受到爱达荷州共和党参议员弗兰克丘奇领导的“美国众议院负责调查政fu情报行动专én委员会”的调查。最终，该计划被宣布为非法和违反宪法。
通过收集一些有影响力的人物，尤其是政客的不光彩且可能造成伤害的信息，胡佛积累了巨大的力量。据前代理总检察长劳伦斯赛博曼所言，联邦调查局局长克劳伦斯凯利认为这些文件并不存在或者早已被销毁。一九七五年一月，在《华盛顿邮报》披露后，凯利在他的外间办公室中找到了这些文件。国会司法委员会要求赛博曼就此作证。一项由大卫加罗主持，针对胡佛的文件的广泛调查表明，胡佛，他的继任者威廉沙利文，以及联邦调查局都是可靠的。
一九五六年，即胡佛将马丁路德金作为目标数年前，他曾和一位来自密西西比州芒德拜龙的民权领导人霍华德曾有过公开jiā锋。在一次全国巡回演讲中，霍华德曾批评联邦调查局在对乔治李，兰默史密斯和艾莫特泰尔的种族谋杀侦查上存在失职。胡佛不仅给媒体写了一封公开信，称这些说法都是“不负责任的”，还秘密赢得了全美有色人种促进协会的律师瑟古德马歇尔的协助，损毁霍华德的名誉。
五十年代，知名记者杰克安德森曝光了黑手党有组织犯罪网络的庞大势力范围后，有关胡佛不愿意集中联邦调查局资源对付黑手党，甚至刻意淡化其威胁的相关证据被媒体和批评者拿来攻击他。胡佛采取报复行动，对安德森的sā扰行为一直持续到七十年代。他针对那些和颠覆分子保持联系的民权组织成员所采取行动还导致了意图名誉诽谤的指控。nv演员简瑟伯和马丁路德金就是很好的例证。
胡佛亲自指挥联邦调查局对肯尼迪遇刺案进行调查。众议院调查暗杀专én委员会于一九七九年公布了一份调查报告，批评了联邦调查局、沃伦报告以及其他部én的表现。该调查报告同时还批评了联邦调查局不愿意彻查总统被刺杀可能性的行为。
总统杜鲁én、约翰肯尼迪和林登约翰逊均考虑过要将胡佛撤职，可是都认为此举的政治成本或许会难以承担。直到一九七二年因高血压逝世，胡佛在国会中一直都得到了有力的支持。联邦调查局的指令由副局长克莱德托尔森下达。不久之后，理查德尼克松总统任命刘易斯帕特里克格雷，一位没有联邦调查局工作背景的司法部官员作为执行局长，而马克费尔特留任副局长。担任联邦调查局的要职被认为是最终导致费尔特成为告密者的原因，也就是后来常常被提及的‘深喉‘。
胡佛曾担任华纳兄弟公司一九五九年电影《调查局故事》和一九六五年一部长期播映的衍生电视连续剧《联邦调查局》的顾问，以此来确保华纳兄弟公司的影片中对于联邦调查局的描写比当时其他犯罪类戏剧更正面。
一九七九年，由参议员理查德史威克负责的国会暗杀调查专én委员会重开对肯尼迪总统暗杀事件的调查。该委员会认为胡佛领导的联邦调查局“在调查总统被阴谋暗杀的可能性方面存在失职”。委员会更进一步认为联邦调查局“缺乏同其他部én信息共享的机制”。
位于华盛顿特区的联邦调查局总部是以胡佛的名字命名的。由于胡佛本身颇具争议性，常常会有提议改名的声音二零零一年，参议员哈里瑞德曾联署要求去掉大楼上胡佛的名字。他宣称：“联邦调查局大楼上胡佛的名字是一个污点。”但该提议并未被参议院采纳。
胡佛终身未娶，而至少从二十世纪四十年代开始，就有关于他是同性恋的传闻。联邦调查局的副局长同时也是胡佛的继任者克莱德托尔森被认为是他的同性情人。
一些传记作者曾澄清胡佛同性恋谣传，特别认为与与托尔森发生关系不太可能，而其他人则认为两人的恋情极有可能甚至是“确信无疑”的，还有一些人提到了谣言，却没有表达立场。胡佛将托尔森描述成他的“另一个自我”:一个不仅可以在白天亲密无间的工作，而且可以一起吃饭，去夜店以及度假的人。两人之间极度亲密的关系常常被拿来当作两人恋人关系的证据，尽管一些了解他们的联邦调查局雇员，例如马克费尔特，说这种关系仅仅是兄弟情谊。
托尔森继承了胡佛的房产，并搬入其中，并接过了覆盖在胡佛灵柩上的美国国旗。托尔森在国会公墓的墓地于胡佛的仅有数码之遥。
罗伊科恩律师，曾在五十年代协助胡佛调查
他本人也是一个未公开身份的同性恋者，认为胡佛对自己的十分恐惧，以至于不能尝试拥有正常的性生活或感情生活。据传科恩曾称穿nv装的胡佛为“玛丽”。在其一九九三年的传记《官方的及秘密的：胡佛的隐秘生活
安东尼萨默斯引用了目击者苏珊罗森蒂尔的话，她称曾看到过胡佛在二十世纪五十年代时着异性装扮，她说曾两次见过胡佛穿着有ā边的蓬松黑裙，长筒袜，高跟鞋，以及黑色鬈假发，出现在同性恋派对中。
“一九五八年，双性恋百万富翁，蒸馏酒制造业者及慈善家刘易斯索伦罗森蒂尔问他的第四任妻子苏珊罗森蒂
曾与另一个双性恋者有过九年婚姻的她，是否见过“同性”。尽管苏珊曾经一度对于自己六十八岁的丈夫和他的律师罗伊科恩同áng而感到惊讶，她告诉萨默斯她从未被邀请去见证男性间的。问过这个问题之后不久，在苏珊的同意下，这对夫fu共同前往曼哈顿的广场饭店。科恩，曾担任参议员约瑟夫雷芒德麦卡锡和共和党权力经纪人的助手，在én口迎候他们。当她和丈夫进入套房后，“苏珊说，她认出了另外的一个人：约翰埃德加胡佛”，联邦调查局局长，她曾在纽约上东区的排屋中见过他。胡佛，刘易斯解释道，给予他接触有影响力的政客的机会，他则部分通过为局长的赌博债务埋单来答谢。”
萨默斯还说，黑手党曾经敲诈过胡佛，结果是胡佛不愿意采取积极行动遏制有组织犯罪。尽管未被证实，有关易装癖的指证广为流传，“艾德娜胡佛”成为了电视，电影和其他地方的笑谈。用作家托马斯多亨迪的话
“在美国流行文化中，胖胖的联邦调查局局长可能成为克里斯汀约根森实在太yo人，不能不细细品味”。大多数传记作家认为联邦调查局正调查黑手党的情况下，黑手党敲诈的说法实在不足采信。杜鲁én卡bo特曾帮助散布这些谣言，而他曾说过，他更感兴趣的是ji怒胡佛，而不是检验这些传言的真假。
胡佛追踪并威胁任何对于他性取向含沙色影攻击的人。他还散布毁灭性的、无根据的谣言称，阿德莱史蒂文森是同性恋，阴谋破坏自由政fu一九五二年的总统选战。他的大量秘密文件包含了对于埃莉诺罗斯福传言的同性恋人的监听材料，被猜测是意图用来进行敲诈的。
前苏联的公开档案中有证据表明，苏联为了达到诋毁美国的目的，运用同性恋传言来诋毁胡佛。左翼对于胡佛同性恋行为和关系相关报告的使用的目的是为了怀疑他的恐同行为。为了解释他明显自相矛盾的行为，人们认为胡佛是很典型的内在性恐同者，他对自我的厌恶解释了他为什么一面迫害同性恋者，一面自己又是同性恋和易装癖者。反对这种观点的人认为，胡佛是他那个年代的产物，认为同性恋是“个人生活”，这与五十年代开始的“有选择权利”运动的á流相抵触；胡佛对待同性恋权利运动组织与其他异见团体的看法一样：对联邦调查局的威胁。
胡佛的传记作者理查德汉克并没有纠缠于胡佛的同性恋传闻，而是爆料说胡佛和nv演员多萝西兰默在二十世纪三十年代晚期和四十年代早期曾有过jiā往。在胡佛死后，兰默也并没有否认自己在两次婚姻之间曾有过一段和胡佛的恋情。汉克还爆料说，四、五十年代时，胡佛曾经常同舞蹈家和演员琴吉罗杰斯之母莱拉罗杰斯（已离异）一起出现在社jiā场合，以至于很多他们共同的朋友认为他们最终会结婚。作为总统林登约翰逊特别助手且sijiā甚密的好莱坞资深说客杰克瓦伦蒂尽管曾和约翰逊的si人秘书有过两年的婚姻，仍然于一九六四年受到fbi关于他和一位商业摄影师是否有同性关系的调查。华盛顿邮报根据阳光法案得到了相关资料，并报道了此事。
黑人作家米莉麦克吉在她两千年的书《揭秘》中宣称和胡佛有亲属关系。根据麦克吉的口述家族史，这个来自密西西比州的家族的一支，也姓胡佛，和华盛顿特区的胡佛家族有联系。胡佛的父亲并不是档案上所说的迪肯森奈勒胡佛，而是来自密西西比的爱佛瑞胡佛。系谱学家乔治奥特深入调查了这些说法，并找到了一些支持上述说法的证据，同时还发现官方档案中对于胡佛出生的那个华盛顿家庭不寻常的争
但并没有找到任何决定性的证据。值得注意的一点是，胡佛的出生证明是在一九三八年，也就是他四十三岁时才开具的。
在他的书《无处左转》中，前特工约瑟夫斯科特将胡佛描述成一个严厉且偏执的老人，他令所有人感到恐惧。例如，斯科特称，胡佛喜欢在备忘录的页边空白处批注，如果备忘录的页边太窄，他就会批注到：“注意边界”没有人敢去问他这样写的原因，而是派人去询问边界巡逻队在美加和美墨边界是否有异动。直到一周后，总部的一个职员才明白这句话是指备忘录的纸边。斯科特还说，那一段时期错误增加的边境活动最终导致了美国领导人加斯豪尔被捕。
胡佛是一个“投入的”共济会成员，被共济会南部分会授予三十三极荣誉（共济会的组织结构，三十三极为最高）。“他于一九二零年十一月九日，他二十六岁生日前两个月被提拔为“大师级”。在他五十二年的会员生涯中，他获得了不计其数的奖章，荣誉。”最终在一九五五年，他被提升为第三十三极荣誉总巡查，并于次年被授予共济会的最高认可——大荣誉十字。
共济会，字面之意为‘自由石匠‘，其起源目前并没有确定的说法。根据其公式文献《共济会宪章
共济会标志第一部《历史篇》的解释，共济会起源于公元前四千年－这一年称为al，他们自称为该隐的后人，通晓天地自然以及宇宙的奥秘。
共济会，也称美生会。英文freeasnry，字面含义是自由石匠工会。中文“共济会”一词取其组织性质。其会员被称为“美生”，这也是中文美生会一词的来源。而中国美生会员则称之为“兄弟